Прямое продолжение первого сезона. Зеро возвращается после его исчезновения из Академии. Несмотря на испытываемое ею облегчение, Юки (чьё прошлое по-прежнему покрыто тайной), гадает, что же именно случилось с Зеро после того, как они разлучились. Зеро, сохранив странные видения, появившееся в тот день, когда он испил крови Канаме, посещает пробудившуюся Марию Куренай в поисках ответов на свои вопросы. Она не даёт ему ничего, кроме загадочной подсказки, содержащей предположение о том, кто может быть настоящим врагом.Тем временем вампиры из Высшего Совета Вампиров прибывают в академию с целью покарать Зеро за совершённый им грех — убийство чистокровного. Однако Канаме вмешивается в решение совета — не только с целью спасти Зеро, но и по иной причине, о которой не догадывается никто из его окружения.

Академия Кросс — элитная школа с двумя раздельными классами, изолированными друг от друга: Дневным и Ночным. Префектам академии — Юки Кросс и Зеро Кирю — вменяется в обязанность поддерживать порядок между учащимися, когда вечером классы сменяют друг друга. Ночной класс наполнен крайне безукоризненными студентами, считающимися элитой, и добиваться порядка бывает не всегда просто, ведь весь Дневной класс без ума от студентов Ночного. Однако к этому есть жизненная необходимость, учитывая, что эта так называемая элита состоит из вампиров. Юки и Зеро выполняют функцию охранников, защищая секреты Ночного класса и оберегая ни о чём не ведающий Дневной класс.Юки, приёмная дочь ректора академии, берётся за работу серьёзно и с отдачей. Не в последнюю очередь потому, что именно это позволяет ей взаимодействовать с её тайным возлюбленным и спасителем — старостой общежития Ночного класса Канамэ Куран. С другой стороны — Зеро, который питает глубоко укоренившуюся ненависть к вампирам и на данном этапе не остановится даже перед убийством…Смогут ли люди и вампиры сосуществовать хотя бы в строгих установлениях Академии Кросс? Только время знает ответ.