В 2041 году человечество создало свою первую колонию на Луне. После страшного катаклизма, уничтожившего человеческую цивилизацию на Земле, республика Луны построила куполообразный мегаполис, известный как 'Рай'. В настоящее время в 2267 году мальчик по имени Такеру проводит время, участвуя в уличных гонках машин на воздушной подушке против конкурирующих банд. Он и не подозревает, что начинает путь к разгадке происхождения 'Рая'.

После событий второго фильма Синдзи Икари пробуждается спустя 14 лет. Он не понимает, что происходит, но постепенно ему открывается пугающая истина. В результате Синдзи придётся снова сражаться с Ангелами вместе с неожиданными союзниками, преодолевая сопротивление бывших друзей. И снова судьба бросит его на передовую войны и заставит принимать решение за всё человечество. Что же он выберет в этот раз?

После Второго удара всё, что остаётся от Японии — это город Токио-3, подвергаемый постоянным атакам гигантских существ, стремящихся уничтожить человечество, называемых Ангелами.Синдзи Икари, до этого не видевшийся с отцом три года, получает от него телефонный звонок с требованием немедленно прибыть в штаб-квартиру Nerv, организации, противостоящей Ангелам. Для борьбы с Ангелами.Nerv используют гигантских роботов, называемых Евангелионами.Задачей Синдзи становится пилотирование Евы-01 и работа в команде с пилотом Евы-00 Рей Аянами.

Ангелы продолжают свои непрерывные атаки, а в Nerv появляются два новых пилота: пилот павшего в первом же бою Евангелиона-05 Мари Илластриэс Макинами и пилот Евы-02, а позже Евы-03 Аска Лэнгли Сикинами.В то же время Гэндо Икари и Seele приступают к проекту совершенствования человечества, в котором задействованы Рей с Синдзи и загадочный мальчик Каору Нагиса.